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Entre as obras da colecção permanente (que atinge as 18 mil peças) encontram-se representados nomes como os de Keith Haring, Edward Hopper, Man Ray, Jasper Johns, Peter Hujar, Bruce Nauman, Andy Warhol, Jackspn Pollock, Mark Rothko ou Cindy Sherman.
O museu nasceu de uma colecção particular em inícios do século XX. Gertrude Vanderbilt Whitney, que além de coleccionadora de arte era também escultora, pretendeu doar as suas 700 obras ao Metropolitan Museum (não muito distante, na 5ª Avenida) em 1929. A doação foi recusada, optando a coleccionadora por abrir um novo museu. E tendo em conta a opção em seguir de perto o modernismo europeu do então recente MoMA, optou por se centrar única e exclusivamente na arte americana.
O museu conheceu duas primeiras moradas antes de, em finais dos anos 60, ir morar para o local onde desde então reside, num edifício expressamente criado para o efeito, e de formas bem características, por Marcer Breuer. Neste momento está a ser projectada uma extensão do museu na baixa de Manhattan.
Site Oficial do museu.